1607年、英国軍人ジョン・スミスはラトクリフ総督率いる開拓団に参加し、新大陸アメリカのヴァージニア植民地へ旅立つ。一方、そこに昔から暮らす先住民パウアタン族の首長の娘ポカホンタスは不思議な夢と精霊グランドマザー・ウイローに導かれ、開拓団の船を発見する。ポカホンタスは真っ先に上陸してきたスミスと運命的に出会い、2人は言葉が通じないながらも心を通わすように。だが先住民と開拓団は対立を深めていく。